元军攻打日本之际，中国大陆的妖怪为了得到死者魂魄亦东渡日本。在这里，他们遭遇了犬夜叉的父亲斗牙王。经过一番艰苦鏖战，大陆妖怪最终被封印在斗牙王的牙齿中。　　时间回到战国时代，四魂之玉的一枚碎片飞到不归之森，唤醒了大陆妖怪首领之子玛瑙丸。为了解开被斗牙王牙齿所封印的力量，玛瑙丸派随从琉璃、玻璃将犬夜叉一行人引到不归之森，并诱使犬夜叉用铁碎牙斩断结界。结界消失，被封印上百年的力量开始复活，玛瑙丸变得愈加强大。与此同时，玻璃和琉璃分别夺去了珊瑚的云母和法师的风穴，使犬夜叉一方陷入苦战；另一方面，戈薇的意识被玛瑙丸控制，她迫不得已用箭再次将犬夜叉封印，之后更被桔梗推入枯井，穿越时空回到了现代……

并称为“天下霸道三剑”的天生牙、丛云牙和铁碎牙分管天、地、人三界，当年全部为犬夜叉的父亲斗牙王所拥有。斗牙王与人类公主十六夜相恋，生下犬夜叉，此举惹来暗恋十六夜的武将刹那猛丸的嫉妒。身负重伤的斗牙王用天生牙救活被猛丸杀死的爱人，随即与猛丸展开决战。恶战之后，斗牙王生命将终，他命冥加将天生牙和铁碎牙分别赐予杀生丸和犬夜叉，而拥有邪恶强大力量的丛云牙则被永久封印。　　数百年后，丛云牙通过食骨井来到现代，并摆脱了封印的束缚。它先控制犬夜叉的身心，回到战国时代与杀生丸展开一番恶战。危难之际，戈薇的力量使丛云牙被迫离开犬夜叉的身体。但它很快又找到新的替身，并且将已化作白骨的刹那猛丸重新召唤回人间，向斗牙王的两个儿子展开报复……

在一场人类的浩劫之中，兰顿（三瓶由布子 配音）的父亲牺牲了自己，拯救了地球，被称为英雄永久的记入了史册。失去父亲后，兰顿一直和身为机械工程师的祖父相依为命。日复一日的寻常生活让兰顿感到十分压抑，只有一件事情能够激起他的兴趣，那就是在青年之中十分流行的“滑空”运动。兰顿十分仰慕滑空天才霍兰德（藤原启治 配音），一直希望能够加入他的组织“月光洲”。　　某日，一位名叫优莱卡（名冢佳织 配音）的神秘女孩驾驶着一架故障的LOF从天而降落到了兰顿的家中，随后，军队赶到，似乎在对优莱卡进行追捕。兰顿凭借着自己的勇气和实力战胜了军队，并因此而获得了加入月光洲的机会，少年平凡的命运就此改变。